Дисфункція гематоенцефалічного бар’єру та розвиток епілептичних нападів
За матеріалами наукового повідомлення на засіданні Президії НАН України 23 грудня 2020 року
DOI:
https://doi.org/10.15407/visn2021.01.053Ключові слова:
гематоенцефалічний бар’єр, скронева епілепсія, гіпокамп, тромбін, синаптична пластичністьАнотація
Дисфункція гематоенцефалічного бар’єру (ГЕБ) є важливим фактором виникнення епілепсії та супутніх психоневрологічних розладів. Пошкодження ГЕБ супроводжується потраплянням компонентів крові, в тому числі тромбіну, до спинномозкової рідини. Вплив тромбіну опосередковується передусім через специфічні протеазаактивовані рецептори (ПАР1). З використанням літій-пілокарпінової моделі нападів показано, що блокування активності ПАР1 приводить до зменшення проявів тривожної та агресивної форм поведінки у тварин з епілепсією, а також відновлює чіткі форми синаптичної пластичності гіпокампа. Загалом отримані дані свідчать про те, що ПАР1-залежна сигналізація сприяє розвитку набутої епілепсії. ПАР1 може бути новою потенційною мішенню для лікування цього розладу та супутніх патологій поведінки.
Посилання
Semenikhina M., Bogovyk R., Fedoriuk M., Stasyshyn O., Savotchenko A., Isaeva E. Protease-activated receptor 1 inhibition does not affect the social behavior after status epilepticus in rat. Fiziol Zh. 2018. 64(6): 17–22. DOI: https://doi.org/10.15407/fz64.06.017
Fabene P.F., Navarro Mora G., Martinello M., Rossi B., Merigo F., Ottoboni L., Bach S., Angiari S., Benati D., Chakir A., Zanetti L., Schio F., Osculati A., Marzola P., Nicolato E., Homeister J.W., Xia L., Lowe J.B., McEver R.P., Osculati F., Sbarbati A., Butcher E.C., Constantin G. A role for leukocyte-endothelial adhesion mechanisms in epilepsy. Nat. Med. 2008. 14(11): 1377–1383. DOI: https://doi.org/10.1038/nm.1878
Marchi N., Granata T., Freri E., Ciusani E., Ragona F., Puvenna V., Teng Q., Alexopolous A., Janigro D. Efficacy of anti-inflammatory therapy in a model of acute seizures and in a population of pediatric drug resistant epileptics. PLoS One. 2011. 6: e18200. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0018200
Van Vliet E.A., Otte W.M., Wadman W.J., Aronica E., Kooij G., De Vries H.E., Dijkhuizen R.M., Gorter J.A. Blood-brain barrier leakage after status epilepticus in rapamycin- treated rats II: Potential mechanisms. Epilepsia. 2016. 57(1): 70–78. DOI: https://doi.org/10.1111/epi.13245
Isaev D., Lushnikova I., Lunko O., Zapukhliak O., Maximyuk O., Romanov A., Skibo G.G., Tian C., Holmes G.L., Isaeva E. Contribution of protease-activated receptor 1 in status epilepticus-induced epileptogenesis. Neurobiol. Dis. 2015. 78: 68–76. DOI: https://doi.org/10.1016/j.nbd.2015.03.026
Macfarlane S.R., Seatter M.J., Kanke T., Hunter G.D., Plevin R. Proteinase-activated receptors. Pharmacol. Rev. 2001. 53(2): 245–282.
Isaeva E., Hernan A., Isaev D., Holmes G.L. Thrombin facilitates seizures through activation of persistent sodium current. Ann. Neurol. 2012. 72: 192–198. DOI: https://doi.org/10.1002/ana.23587
Racine R.J. Modification of seizure activity by electrical modification of after-discharge. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1972. 32(3): 281–294. DOI: https://doi.org/10.1016/0013-4694(72)90176-9
Semenikhina M., Bogovik R., Fedoryuk M., Lunko О., Savotchenko A., Isaeva E. Pharmacological blockade of protease-activated receptors 1 normalizes emotional excitability of rats in the latent stage of the formation of temporal lobe epilepsy. Fiziol. Zh. 2019. 65(3): 7–11. DOI: https://doi.org/10.15407/fz65.03.007
Lunko O.O., Bogovyk R.I., Fedoriuk M.P., Semenets G.S., Isaeva E.V. The protease-activated receptor 1 inhibition during epileptogenesis does not alter behavioral excitability in rats. Fiziol. Zh. 2018. 64(2): 12–18. DOI: https://doi.org/10.15407/fz64.02.012
Temkin N.R., Dikmen S.S., Anderson G.D., Wilensky A.J., Holmes M.D., Cohen W., Newell D.W., Nelson P., Awan A. Valproate therapy for prevention of posttraumatic seizures: a randomized trial. J. Neurosurg. 1999. 91(4): 593–600. DOI: https://doi.org/10.3171/jns.1999.91.4.0593
Semenikhina M., Bogovyk R., Fedoriuk M., Nikolaienko O., Alkury L.T., Savotchenko A., Krishtal O., Isaeva E. Inhibition of protease-activated receptor 1 ameliorates behavioral deficits and restores hippocampal synaptic plasticity in a rat model of status epilepticus. Neurosci. Lett. 2019. 692: 64–68. DOI: https://doi.org/10.1016/j.neulet.2018.10.058
Savotchenko A., Semenikhina M., Krasnianchuk I., Bogovyk R., Honcharova A., Isaeva E. Behavioral consequences of enterobiasis in rats. Fiziol. Zh. 2019. 65(1): 20-25. DOI: https://doi.org/10.15407/fz65.01.020
Inostroza M., Cid E., Menendez de la Prida L., Sandi C. Different emotional disturbances in two experimental models of temporal Lobe Epilepsy in rats. PLoS One. 2012. 7. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0038959
Bogovyk R., Lunko O., Fedoriuk M., Isaev D., Krishtal O., Holmes G.L., Isaeva E. Effects of protease-activated receptor 1 inhibition on anxiety and fear following status epilepticus. Epilepsy Behav. 2017. 67(2): 66–69. DOI: https://doi.org/10.1016/j.yebeh.2016.11.003
Wang J., Jin H., Hua Y., Keep R.F., Xi G. Role of protease-activated receptor-1 in brain injury after experimental global cerebral ischemia. Stroke. 2012. 43(9): 2476–2482. DOI: https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.112.661819
Itzekson Z., Maggio N., Milman A., Shavit E., Pick C.G., Chapman J. Reversal of trauma-induced amnesia in mice by a thrombin receptor antagonist. J. Mol. Neurosci. 2014. 53: 87–95. DOI: https://doi.org/10.1007/s12031-013-0200-8
Curia G., Lucchi C., Vinet J., Gualtieri F., Marinelli C., Torsello A., Costantino L., Biagini G. Pathophysiogenesis of mesial temporal lobe epilepsy: is prevention of damage antiepileptogenic. Curr. Med. Chem. 2014. 21(6): 663–688. DOI: https://doi.org/10.2174/0929867320666131119152201
Savotchenko A., Romanov A., Isaev D., Maximyuk O., Holmes G., Isaeva E. Neuraminidase inhibition primes short-term depression and suppresses long-term potentiation of synaptic transmission in the rat hippocampus. Neural Plast. 2015. Article ID 908190. DOI: https://doi.org/10.1155/2015/908190
Pena F., Bargas J., Tapia R. Paired pulse facilitation is turned into paired pulse depression in hippocampal slices after epilepsy induced by 4-aminopyridine in vivo. Neuropharmacology. 2002. 42(6): 807–812. DOI: https://doi.org/10.1016/S0028-3908(02)00024-2
El-Hassar L., Esclapez M., Bernard C. Hyperexcitability of the CA1 hippocampal region during epileptogenesis. Epilepsia. 2007. 48(5): 131–139. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1528- 1167.2007.01301.x
Schubert M., Siegmund H., Pape H.-C., Albrecht D. Kindling-induced changes in plasticity of the rat amygdala and hippocampus. Learn. Mem. 2005. 12(5): 520–526. DOI: https://doi.org/10.1101/lm.4205
Reid I.C., Stewart C.A. Seizures, memory and synaptic plasticity. Seizure. 1997. 6(5): 351–359. DOI: https://doi.org/10.1016/S1059-1311(97)80034-9
Bo T., Jiang Y., Cao H., Wang J., Wu X. Long-term effects of seizures in neonatal rats on spatial learning ability and N-methyl-D-aspartate receptor expression in the brain. Brain Res. Dev. Brain Res. 2004. 152(2): 137–142. DOI: https://doi.org/10.1016/j.devbrainres.2004.06.011
Leung L.S., Wu C.P. Kindling suppresses primed-burst-induced long-term potentiation in hippocampal CAI. Neuroreport. 2003.14(2): 211–214. DOI: https://doi.org/10.1097/01.wnr.0000054957.21656.44
Beck H., Goussakov I.V., Lie A., Helmstaedter C., Elger C.E. Synaptic plasticity in the human dentate gyrus. J. Neurosci. 2000. 20(18): 7080–7086. DOI: https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.20-18-07080.2000
Arai T., Miklossy J., Klegeris A., Quo J.P., McGeer P.L. Thrombin and prothrombin are expressed by neurons and glial cells and accumulate in neurofibrillary tangles in Alzheimer disease brain. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2006. 65(1): 19–25. DOI: https://doi.org/10.1097/01.jnen.0000196133.74087.cb
Striggow F., Riek-Burchardt M., Kiesel A., Schmidt W., Henrich-Noack P., Breder J., Krug M., Reymann K.G., Reiser G. Four different types of protease-activated receptors are widely expressed in the brain and are up-regulated in hippocampus by severe ischemia. Eur. J. Neurosci. 2001. 14(4): 595–608. DOI: https://doi.org/10.1046/j.0953-816x.2001.01676.x
Wang H., Ubl J.J., Reiser G. Four subtypes of protease-activated receptors, co-expressed in rat astrocytes, evoke different physiological signaling. Glia. 2002. 37(1): 53–63. DOI: https://doi.org/10.1002/glia.10012
Garcia P.S., Ciavatta V.T., Fidler J.A., Woodbury A., Levy J.H., Tyor W.R. Concentration-Dependent Dual Role of Thrombin in Protection of Cultured Rat Cortical Neurons. Neurochem. Res. 2015. 40(9): 2220–2229. DOI: https://doi.org/10.1007/s11064-015-1711-1
Turgeon V.L., Milligan C.E., Houenou L.J. Activation of the protease-activated thrombin receptor (PAR)-1 induces motoneuron degeneration in the developing avian embryo. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 1999. 58(5): 499–504. DOI: https://doi.org/10.1097/00005072-199905000-00009
Wang H., Ubl J.J., Stricker R., Reiser G. Thrombin (PAR-1)-induced proliferation in astrocytes via MAPK involves multiple signaling pathways. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2002. 283(11): 1351–1364. DOI: https://doi.org/10.1152/ajpcell.00001.2002
Gingrich M.B., Junge C.E., Lyuboslavsky P., Traynelis S.F. Potentiation of NMDA receptor function by the serine protease thrombin. J. Neurosci. 2000. 20(12): 4582–4595. DOI: https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.20-12-04582.2000
Almonte A.G., Qadri L.H., Sultan F.A., Watson J.A., Mount D.J., Rumbaugh G., Sweatt J.D. Protease-activated receptor-1 modulates hippocampal memory formation and synaptic plasticity. J. Neurochem. 2013. 124(1): 109–122. DOI: https://doi.org/10.1111/jnc.12075
Lee C.J., Mannaioni G., Yuan H., Woo D.H., Gingrich M.B., Traynelis S.F. Astrocytic control of synaptic NMDA receptors. J. Physiol. 2007. 581(3): 1057–1081. DOI: https://doi.org/10.1113/jphysiol.2007.130377
Duan Z.-Z., Zhang F., Li F.-Y., Luan Y.-F., Guo P., Li Y.-H., Liu Y., Qi S.-H. Protease activated receptor 1 (PAR1) enhances Src-mediated tyrosine phosphorylation of NMDA receptor in intracerebral hemorrhage (ICH). Sci. Rep. 2016. 6: 29246. DOI: https://doi.org/10.1038/srep29246
Nicoll R.A., Malenka R.C. Expression mechanisms underlying NMDA receptor- dependent long-term potentiation. Ann. N. Y. Acad. Sci. 1999. 868(1): 515–525. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.1999.tb11320.x